“面具男”出现在逃离会场的团藏面前，在打败了团藏的两个护卫后，“面具男”从异空间里放出佐助与团藏对决。佐助质问团藏关于鼬的真相，在团藏说出真相、称鼬为木叶叛徒后彻底怒火爆发，用须佐能乎将团藏捏碎，但此时团藏却又再次出现在佐助身后，两人继续对决。佐助不断使用天照、须佐能乎等招数“杀死”团藏，但团藏仍能不断“复活”，而团藏更抓住机会使用咒印将佐助定住。
在即将被团藏杀死之际，佐助回忆起了鼬的事情，须佐能乎进化，冲破咒印扭转局势，而团藏那种不死身能力的真面目也渐渐浮出水面。据“面具男”所说，那是连宇智波一族都将其列为禁术的“伊邪那岐”。在经过了一番艰苦的攻防持久战后，佐助灵活应用幻术使得团藏误判形式，将团藏击倒。
濒死状态的团藏不甘落败，竟挟持香燐做人质，佐助此时被仇恨冲昏了头脑，竟用千鸟锐枪将香燐和团藏的要害一起刺穿。苟延残喘的团藏最后发动“里四象封印”，试图将”面具男“和佐助一同封印，但最终也未能成功。
佐助打败团藏后，樱、卡卡西、鸣人先后赶来，第七班重聚。佐助的千鸟与鸣人的螺旋丸再次对峙，双方在精神世界里交谈，两人始终未能达成一致，但佐助答应了鸣人的决战约定，后和“面具男”一起离开了现场。由于频繁使用万花筒写轮眼，佐助的视力严重下降，他决定听从“面具男”的建议，移植鼬的眼睛。
佐助成功移植了鼬的眼睛，瞳力的融合让双眼升级为永恒万花筒写轮眼。他杀死了监视自己的白绝本体，准备出发上战场。途中佐助无意间看到被秽土转生的鼬，随即跟了上去。佐助了解到鼬的目的是前往阻止秽土转生，他答应会告诉佐助想知道的一切，但必须先打败药师兜。兄弟二人在战斗中互相配合，找回了尘封已久的默契。
最终，鼬以禁术“伊邪那美”将兜控制，并让他说出解开秽土转生的方法，从而解开了秽土转生。战场上因兜操纵秽土大军而混乱不堪的战况得以控制，所有被转生者开始灵魂升天。鼬将自己知道的当年所有内情，自己的想法都告诉了佐助，并承认自己因为不相信佐助的力量与意志，而导致佐助离开木叶等行为。但这次，鼬选择相信佐助，认为他也许能改变一族。最终鼬对佐助说：“无论将来你选择什么样的道路，我都一直深爱着你。”
鼬灵魂升天，佐助在与鼬交流后重新思考“一族是何物？村子是何物？忍者又是何物？”这时，水月和重吾带着在大蛇丸据点无意间找到的秘密卷轴来找佐助。佐助翻开卷轴，决定通过它解开心中疑惑。佐助回忆过去卡卡西的封邪法印，反向结印使出解邪法印，通过御手洗红豆身上的咒印复活了大蛇丸，然后带着水月、重吾与大蛇丸一起出发寻找答案。
在第四次忍界大战中，大蛇丸获取漩涡一族收纳堂的死神面具，切开腹部释放了被死神吞掉的灵魂，恢复了双手，利用佐助体内的四个白绝分身作为活体祭品，以秽土转生的形式复活了历代火影，期间历代火影对佐助讲述了鼬的生平、一族的历史、木叶的创立过程，在知晓一切后，佐助经过思考得出了要守护木叶的决定。为了继承哥哥的意志，佐助决定重返战场。途中遇到越狱逃出木叶的香燐，佐助对香燐道歉。众人兵分两路，佐助、重吾与历代火影前往“面具男”宇智波带土以及真正的宇智波斑秽土转生所在的战场，大蛇丸则带着水月、香燐前去支援现任五影。
忍界大战中，四位火影及时到达战场，使出“四赤阳阵”困住十尾，紧接着佐助也到达战场，并且对众人说出自己想法的改变，更说出自己要成为火影以改变村子的现状。第七班复活后，众多新生代忍者们对十尾发动了猛攻，忍者联军势如破竹，佐助的炎遁与鸣人的风遁在战斗中配合产生了巨大的威力，十尾也一度被压制。眼看着胜利在望，带土从异空间返回，将十尾吸收并成为了十尾人柱力。
面对能让所有忍术失效的强敌，众人感受到了前所未有的压力，而看到熟练操控九尾查克拉和仙人模式的鸣人，佐助的心中也再次冒出了不甘的念头。带土为了发动“无限月读”而释放出神树，眼见连鸣人都差不多无法再战，佐助主动上前劈开了神树树枝，重新激发了鸣人的斗志。为了应对十尾人柱力让忍术失效的能力，佐助的须佐能乎吸收适应了重吾的咒印转变成了仙术须佐能乎，他和鸣人联手攻击实力最强的十尾人柱力带土，但还是被击倒在地。为了重拾希望，鸣人和佐助最后孤注一掷，两人合力使用威装须佐能乎，时隔多年，九尾再次披上了须佐能乎之铠。在过去同伴的合力下，带土终于受到了重创。众人成功解救出了被困在带土体内的尾兽。
战败后的带土决定赎罪，然而斑趁带土虚弱之际使用黑绝控制带土发动轮回天生之术复活了秽土之躯的自己。佐助与鸣人、佐井对斑展开了攻击，结果斑使用火遁灰尘隐之术摆脱三人的纠缠，佐助刺穿了斑的右臂，斑感觉到佐助的万花筒写轮眼和自己一样是直勾玉，打算邀请佐助与自己联手，但被佐助拒绝。之后斑将九大尾兽重新捕获，准备成为十尾人柱力。
此时佐助被初代火影传授能与仙术查克拉呼应并使用束缚住斑的术，打算以此来阻止斑，而初代选择佐助的理由是他认为佐助很像斑的弟弟泉奈。佐助从空中对斑发起突袭，却被斑用“轮墓边狱”定住，斑丝毫没顾念同族之情刺穿了佐助的心脏。
濒死之际佐助回忆起了鼬的话。此时从伊邪那美中重拾自我的药师兜来到战场，以仙人模式出现在佐助身边，他用自己的医疗忍术，配合已经研究完成的初代细胞加上二代提供的禁术对其进行救治。在精神世界里，佐助见到了传说中的六道仙人大筒木羽衣，从六道仙人那儿佐助知道了一切的起源，得知自己是六道仙人长子因陀罗的转世。鸣人和佐助两人在选择了各自的道路后，接受了六道仙人的力量。
佐助苏醒，获得了六道仙人赠予的“轮回眼”和封印术式“阴之力”，能触碰斑的黑棒而不受影响，他利用二代目火影的飞雷神之术同鸣人汇合，与斑决战。获得了六道仙人给予力量的二人实力今非昔比，佐助看穿了斑的轮墓边狱，并分析出斑的影子每隔一段时间就要回归本体的弱点。
后来使用“天手力”将斑移动到自己与鸣人中间，两人合力欲将其封印，危机之中斑使用影子作为替身逃脱。为了对抗实力提升的二人，斑决定集齐自己的一对轮回眼。他以迅雷不及掩耳之势夺取了卡卡西的万花筒写轮眼，并将其放入自己的左眼处，接着斑发动神威进去异空间取回自己的另一只轮回眼。
第七班机缘巧合下再次齐聚。此时，斑集齐了自己的轮回眼，从异空间回归。斑同时施展轮墓和地爆天星对第七班展开了攻击，鸣人使出六道仙术和影分身对抗轮墓，佐助开启完全体须佐能乎飞上天空劈开地爆天星，而斑的所有攻击其实都只是在为自己发动无限月读争取时间。无限月读即将发动，佐助意识到形势不妙紧急返回地面，使用自己的须佐能乎将鸣人等人保护了起来，避免被无限月读的光芒照到。无限月读施放结束后，斑打算亲手消灭第七班，但此时却发生了一件令所有人匪夷所思的事情，黑绝突然从后面将斑贯穿，并声称自己代表的是传说中的“查克拉之祖”大筒木辉夜的意志。
封印辉夜中，地面喷射出大量高密度查克拉，斑的身体因为吸收查克拉过量而不断膨胀。最终辉夜以斑为媒介复活了。58辉夜立即发动了“天之御中”，将第七班和带土转移到异空间，并声称要消灭众人，回收所有的查克拉。众人猛然发觉自己身处岩浆之上，危急中佐助通灵出鹰，抓住正在下坠的鸣人。佐助表示救鸣人是因为与其合力才能封印辉夜，而救卡卡西和樱只是顺便的行为，鸣人则说出过去佐助舍身为他挡住白的攻击一事，暗示佐助救他们其实出于内心本能。59此时，辉夜开始发起攻击，二人联手抗敌。黑绝对二人诉说了辉夜的过去，承认自己挑唆因陀罗对抗阿修罗、篡改羽衣留给一族石碑内容等行为，而这一切都是为复活辉夜。
辉夜强大的实力前所未见，但两人的实力也有点超出了辉夜的预计。黑绝提议实行各个击破，于是辉夜单独将佐助转移至沙漠世界。佐助使出浑身解数也无法离开异空间，而此时樱和带土合力开启了空间通道呼唤佐助，佐助在最后时刻使用“天手力”瞬间与远处空间互换位置，成功离开沙漠与鸣人重新汇合。
看到二人再度联手，辉夜也开始担心起来，于是她发动了超重力空间，使出绝招“共杀灰骨”打算结束战斗。带土为保护二人而牺牲，但也为佐助的瞳力恢复争取了宝贵的时间，同时激发了鸣人的斗志，并且还在自己死后将查克拉附着于卡卡西身上，使其短时间内拥有万花筒的能力。最终第七班在卡卡西的指挥下，进行了最后一次完美的配合，封印了辉夜。
大筒木辉夜被封印后，六道仙人与17位已逝去的五影共同使出通灵之术，将第七班、九只尾兽以及濒死状态的宇智波斑从始球空间转移回忍者世界。之后六道仙人解除秽土转生与净土召唤，17位五影的灵魂回归净土。六道仙人希望鸣人与佐助两人能同心协力解开无限月读，但佐助却突然宣称自己要发动“革命”，并扬言要将现任五影处决，接着使用幻术和地爆天星封印了九大尾兽。鸣人决定出面制止佐助，两人前往终末之谷展开宿命之战。
佐助否认了鸣人追求和平的方式，认为要真正实现和平，应独自背负着全世界的仇恨，使忍界有一个公敌，才能让人们团结起来。而鸣人是他现存唯一的羁绊。只有亲手杀死鸣人，才能完成这个目标。
两人在终结谷展开了势均力敌的战斗，最后分别使用螺旋丸与千鸟互相打断双方的手臂，柱间与斑的雕像也因此被产生的巨大风波所摧毁。
随后两人因重伤而躺在地上，望着如此坚持制止他的鸣人，佐助表示自己对于鸣人的做法感到疑惑不解，自己也想自我了结来赎罪，鸣人则告诉佐助自己早已将他视为朋友，所以无论如何都会分担他的痛苦，阻止他身陷黑暗。佐助回忆自己和鸣人邂逅的点点滴滴，最后笑着承认鸣人才是这场对决里真正的赢家。
之后樱和卡卡西抵达终末之谷，为重伤倒地的二人疗伤。佐助首次坦然接受内心感情，为之前所犯下的错误向樱道歉，并与鸣人一同解开了无限月读，救出了深陷幻术中的人们。
返回村里休养直至康复后，佐助告知卡卡西和樱他即将再度启程，远行他方看一看曾经因为自己被仇恨蒙蔽了双眼而错过的人和事。佐助婉拒了樱希望与之同行的请求，并答应自己会再度归来。才离村没多久，鸣人出现在佐助的面前，把当初被自己用螺旋丸划过的木叶护额还给佐助。佐助收下护额，承诺履行忍者的职责，两人就此告别。
多年以后，佐助与樱结为夫妻，两人育有一女宇智波佐良娜。63成年后的佐助是一位不佩戴护额的独立忍者，但在五大隐村中有着较高的地位。为了进一步调查辉夜之迷，佐助长期在外，自女儿懂事后便没回过家，这也引起了女儿的不满。
六年后，佐良娜决定去见见自己的父亲，于是跟在第七代火影漩涡鸣人身后离开了村子，最后在峠塔见到了佐助。经过一系列的误会、开导和谅解后，佐良娜的心终于再次与父母连在了一起。在和家人短暂相聚后，佐助带上承载着家人之爱的便当再次出发，佐良娜则下决心要当上火影。
在辉夜的异空间执行任务的佐助，发现新的敌人大筒木桃式正在逼近，于是来到鸣人处商讨对策。此时，鸣人长子博人听闻佐助是“鸣人唯一的对手”，为了知晓父亲的弱点而请求佐助收自己为徒。深明朋友状况的佐助在提出了“先学会螺旋丸”的条件后，约定成为博人的师父。在修行过程中，佐助意外地发现了博人的巨大潜力。
博人因在中忍考试中作弊而被取消下忍资格，忍者护额也被鸣人没收。这时桃式来袭，鸣人为保护村子而被抓。同样曾被取消下忍资格的佐助，在博人的身上看见了鸣人的身影，于是将自己少年时期被鸣人用螺旋丸划上叛忍象征的护额赠给博人。
接着，佐助带着博人和四影进入异空间解救鸣人。最终在佐助与鸣人的引导下，博人成功消灭了桃式。从此博人决定要成为像佐助一样暗中守护村子的人，协助选择成为火影的佐良娜。
佐助，便是火影第七代的暗中火影，与鸣人一样，都是带给了忍者世界和平的男人。
当然了，他的和平，可能在一定程度上来说，并不是真正的可以让他们好好安分的和平吧
林奇有些好奇，如果真的遇见这位的话，会招惹上什么样的是非呢？他很期待